Эндоредупликация - Endoreduplication

Эндоредупликация (также называемый эндорепликация или же эндоциклинг) является репликацией ядерной геном в отсутствие митоз, что приводит к повышенной ядерной ген содержание и полиплоидия. Эндорепликацию можно понимать просто как вариантную форму митотического клеточный цикл (G1-S-G2-M), в котором митоз полностью обходится из-за модуляции циклин-зависимая киназа (CDK) деятельность.[1][2][3][4] Примеры эндорепликации, охарактеризованные в членистоногие, млекопитающее, и растение разновидность предполагают, что это универсальный механизм развития, ответственный за дифференциацию и морфогенез типов ячеек, которые соответствуют массиву биологический функции.[1][2] Хотя эндорепликация часто ограничивается конкретными типами клеток у животных, она значительно более распространена у растений, например полиплоидия может быть обнаружен в большинстве тканей растений.[5]

Примеры в природе

Типы эндореплицирующих клеток, которые широко изучались в модельные организмы

ОрганизмТип ячейкиБиологическая функцияЦитирование
летатьличинка ткани (в т.ч. слюнные железы )секреция, эмбриогенез[6]
летатьфолликул яичника, камеры медсестрыпитание, защита ооциты[7]
грызунмегакариоциттромбоцит формирование[8]
грызунгепатоцитрегенерация[9]
грызунгигантская клетка трофобластаплацентарное развитие, питание эмбрион[10]
растениетрихомазащита от травоядный, гомеостаз[11]
растениелист эпидермальный клеткаразмер листа, структура[12]
растениеэндоспермпитание эмбрион[13]
нематодагиподермасекреция, размер тела[14]
нематодакишечникнеизвестный[15]

Эндорепликация, эндомитоз и политенизация

Эндорепликация, эндомитоз и политенизация - три несколько разных процесса, приводящих к регулируемой полиплоидизации клетки. При эндорепликации клетки пропускают Фаза M полностью, что приводит к одноядерному полиплоид клетка. Эндомитоз - это разновидность вариации клеточного цикла, при которой митоз инициируется, но некоторые процессы не завершаются. В зависимости от того, как далеко клетка продвинется через митоз, это приведет к образованию мононуклеарных или двухъядерный полиплоидная клетка. Политенизация возникает при недостаточном или чрезмерном усилении некоторых участков генома, создавая политенные хромосомы.[3][4]

Эндоциклинг против эндомитоза

Биологическое значение

Основываясь на широком спектре типов клеток, в которых происходит эндорепликация, было выдвинуто множество гипотез, объясняющих функциональное значение этого явления.[1][2] К сожалению, экспериментальные данные, подтверждающие эти выводы, несколько ограничены:

Размер клетки / организма

Клетка плоидность часто коррелирует с размером ячейки,[12][14] а в некоторых случаях нарушение эндорепликации приводит к уменьшению размера клеток и тканей [16] предполагая, что эндорепликация может служить механизмом роста ткани. По сравнению с митозом, эндорепликация не требует цитоскелет перестановка или производство новых клеточная мембрана и это часто происходит в клетках, которые уже дифференцировались. Таким образом, он может представлять собой энергетически эффективную альтернативу распространение клеток среди дифференцированных типов клеток, которые больше не могут позволить себе митоз.[17] Хотя доказательства, устанавливающие связь между плоидностью и размером ткани, широко распространены в литературе, существуют и противоположные примеры.[18]

Дифференциация клеток

В развивающихся тканях растений переход от митоза к эндорепликации часто совпадает с дифференцировкой клеток и морфогенез.[18] Однако еще предстоит определить, являются ли эндорепликация и полипоидия способствуют дифференцировке клеток или наоборот. Целенаправленное подавление эндорепликации у трихома предшественников приводит к образованию многоклеточных трихомов, которые демонстрируют относительно нормальную морфологию, но в конечном итоге дедифференцируются и подвергаются абсорбции в эпидермис листа.[19] Этот результат предполагает, что эндорепликация и полиплоидия могут потребоваться для поддержания идентичности клеток.

Оогенез и эмбриональное развитие

Эндорепликация обычно наблюдается у клетки отвечает за питание и защиту ооциты и эмбрионы. Было высказано предположение, что увеличенное число копий гена может позволить массовое производство белков, необходимых для удовлетворения метаболических потребностей эмбриогенез и раннее развитие.[1] В соответствии с этим представлением, мутация Мой с онкоген в Дрозофила клетки фолликула приводит к уменьшению эндорепликации и абортов оогенез.[20] Однако снижение эндорепликации кукурузы эндосперм оказывает ограниченное влияние на накопление крахмал и хранение белки, предполагая, что пищевые потребности развивающегося эмбриона могут включать нуклеотиды которые составляют полиплоид геном, а не белки, которые он кодирует.[21]

Буферизация генома

Другая гипотеза заключается в том, что эндорепликационные буферы против Повреждение ДНК и мутация потому что он предоставляет дополнительные копии важных гены.[1] Однако это предположение является чисто умозрительным, и свидетельств обратного имеется ограниченное количество. Например, анализ полиплоида дрожжи штаммов предполагает, что они более чувствительны к радиация чем диплоид штаммы.[22]

Реакция на стресс

Исследования на растениях показывают, что эндорепликация также может играть роль в модулировании стрессовых реакций. Манипулируя выражением E2fe (репрессор эндоциклинга у растений), исследователи смогли продемонстрировать, что повышенная плоидность клеток снижает негативное влияние стресса засухи на размер листьев.[23] Учитывая, что сидячий образ жизни растений требует способности адаптироваться к условиям окружающей среды, можно предположить, что широко распространенная полиплоидизация способствует пластичности их развития.

Генетический контроль эндорепликации

Наиболее изученный пример перехода митоза в эндоцикл происходит в Дрозофила клетки фолликула и активируется Notch сигнализация.[24] Вход в эндоциклы включает модуляцию митотический и S-фаза циклин-зависимая киназа (CDK) деятельность.[25] Подавление M-фаза Активность CDK осуществляется посредством активации транскрипции CDH /fzr и репрессия струны регулятора Г2-М /cdc25.[25][26] Cdh / fzr отвечает за активацию комплекс, способствующий анафазе (APC) и последующие протеолиз из митотический циклины. Строка / cdc25 - это фосфатаза который стимулирует митотическую активность комплекса циклин-CDK. Повышающая регуляция активности CDK в S-фазе достигается через транскрипционный подавление тормозящего киназа дакапо. Вместе эти изменения позволяют обойти митотическое вступление, продвижение через G1, и вход в S-фаза. Индукция эндомитоз у млекопитающих мегакариоциты предполагает активацию c-mpl рецептор тромбопоэтин (TPO) цитокин и опосредовано ERK1 / 2 сигнализация.[27] Как и в случае с фолликулярными клетками дрозофилы, эндорепликация в мегакариоцитах является результатом активации S-фаза комплексы циклин-CDK и ингибирование митотической активности циклин-CDK.[28][29]

Notch-регуляция эндоциклирования

Вход в S-фаза во время эндорепликации (и митоза) регулируется за счет образования пререпликативный комплекс (до RC) в источники репликации с последующим набором и активацией Репликация ДНК машины. В контексте эндорепликации этим событиям способствует колебание циклин E -Cdk2 Мероприятия. Активность Cyclin E-Cdk2 управляет набором и активацией репликационного аппарата,[30] но он также препятствует образованию пре-RC,[31] предположительно, чтобы гарантировать, что только один раунд репликации происходит за цикл. Неспособность поддерживать контроль над образованием пре-RC в источниках репликации приводит к явлению, известному как «репликация », Который часто встречается в раковых клетках.[2] Механизм, с помощью которого циклин E-Cdk2 ингибирует образование пре-RC, включает подавление APC -Cdh1 -опосредованный протеолиз и накопление белка Близнецы, который отвечает за секвестрацию компонента pre-RC Cdt1.[32][33]

Колебания в Циклин E -Cdk2 активность модулируется через транскрипционный и посттранскрипционные механизмы. Экспрессия циклина E активируется E2F факторы транскрипции, которые, как было показано, необходимы для эндорепликации.[34][35][36] Недавняя работа предполагает, что наблюдаемые колебания уровней белков E2F и циклина E являются результатом петля отрицательной обратной связи с участием Cul4 -зависимый убиквитинирование и деградация E2F.[37] Посттранскрипционная регуляция активности циклина E-Cdk2 включает Назад / Fbw7 -опосредованная протеолитическая деградация циклина E [38][39] и прямое ингибирование такими факторами, как Дакапо и стр. 57.[40][41] Описан истинный эндомитоз в тапетуме пыльника лилийного растения Eremurus. Ядерная мембрана не исчезает, но во время метафазы хромосомы конденсируются, часто значительно больше, чем при нормальном митозе. Когда материнские клетки пыльцы (PMC) проходят последний премейотический митоз, тапетальные клетки имеют одно диплоидное ядро, которое делится, в то время как клетка остается неразделенной. Два диплоидных ядра могут подвергнуться эндомитозу, а образовавшиеся тетраплоидные ядра - второму эндомитозу. Альтернативный путь - обычный митоз - опять же без деления клеток вместо одного из эндомитотических циклов. Цитологическая картина в тапетуме дополнительно осложняется восстановлением в анафазе и слиянием метафазных и анафазных групп во время митоза, процессами, которые могут дать начало клеткам с одним, двумя или тремя ядрами вместо ожидаемых двух или четырех. В этих тапетальных клетках не наблюдается никаких признаков так называемого «заторможенного» митоза. Когда PMC находятся в лептотене-зиготене, очень немногие тапетальные ядра находятся в эндомитозе. Когда PMC достигают диплотены, почти 100% клеток, которые не находятся в интерфазе, демонстрируют эндомитотическую стадию.

Эндорепликация и онкогенез

Полиплоидия и анеуплоидия - общие явления в раковых клетках.[42] Учитывая, что онкогенез и эндорепликация, вероятно, связаны с нарушением общих регуляторных механизмов клеточного цикла, глубокое понимание эндорепликации может дать важную информацию для биологии рака.

Премейотический эндомитоз у однополых позвоночных

Однополые саламандры (род Амбистома) являются старейшей известной однополой линией позвоночных, возникшей около 5 миллионов лет назад.[43] У этих полиплоидных однополых самок дополнительная премейотическая эндомитотическая репликация генома удваивает количество хромосом.[44] В результате зрелые яйца, которые образуются после двух мейотических делений, имеют такую ​​же плоидность, что и соматические клетки взрослой самки саламандры. Считается, что синапс и рекомбинация во время профазы I мейоза у этих однополых самок обычно происходят между идентичными сестринскими хромосомами, а иногда и между гомологичными хромосомами. Таким образом, генетическая изменчивость, если она вообще есть, невелика. Рекомбинация между гомеологичными хромосомами происходит редко, если вообще происходит.[44] Поскольку производство генетической изменчивости является слабым, в лучшем случае маловероятно, что это принесет пользу, достаточную для поддержания мейоза в течение миллионов лет. Возможно, эффективная рекомбинационная репарация повреждений ДНК в каждом поколении, обеспечиваемая мейозом, была достаточным преимуществом для поддержания мейоза.[нужна цитата ]

Рекомендации

  1. ^ а б c d е Эдгар Б.А.; Орр-Уивер Т.Л. (2001). «Циклы эндорепликационных клеток: больше за меньшие деньги». Клетка. 105 (3): 297–306. Дои:10.1016 / S0092-8674 (01) 00334-8. PMID  11348589.
  2. ^ а б c d Ли ХО; Дэвидсон Дж. М.; Дуронио Р.Дж. (2008). «Эндорепликация: полиплоидия с целью». Гены и развитие. 23 (21): 2461–77. Дои:10.1101 / gad.1829209. ЧВК  2779750. PMID  19884253.
  3. ^ а б Эдгар, Брюс А .; Зильке, Норман; Гутьеррес, Кришанто (21 февраля 2014 г.). «Эндоциклы: повторяющееся эволюционное новшество для роста постмитотических клеток». Обзоры природы Молекулярная клеточная биология. 15 (3): 197–210. Дои:10.1038 / nrm3756. ISSN  1471-0080. PMID  24556841.
  4. ^ а б Орр-Уивер, Терри Л. (2015). «Чем больше, тем лучше: роль полиплоидии в органогенезе». Тенденции в генетике. 31 (6): 307–315. Дои:10.1016 / j.tig.2015.03.011. ЧВК  4537166. PMID  25921783.
  5. ^ Гэлбрейт DW; Харкинс К.Р .; Кнапп С (1991). «Системная эндополиплоидия Arabidopsis thaliana». Физиология растений. 96 (3): 985–9. Дои:10.1104 / стр.96.3.985. ЧВК  1080875. PMID  16668285.
  6. ^ Хаммонд MP; Лэрд CD (1985). «Контроль репликации ДНК и пространственного распределения определенных последовательностей ДНК в клетках слюнных желез Drosophila melanogaster". Хромосома. 91 (3–4): 279–286. Дои:10.1007 / BF00328223. PMID  3920018.
  7. ^ Хаммонд MP; Лэрд CD (1985). «Хромосомная структура и репликация ДНК в клетках медсестры и фолликулах Drosophila melanogaster". Хромосома. 91 (3–4): 267–278. Дои:10.1007 / BF00328222. PMID  3920017.
  8. ^ Равид К; Лу Дж; Zimmet JM; Джонс MR (2002). «Дороги к полиплоидии: пример мегакариоцитов». Журнал клеточной физиологии. 190 (1): 7–20. Дои:10.1002 / jcp.10035. PMID  11807806.
  9. ^ Ван Мин-Джун; Чен, Фэй; Lau, Joseph T. Y .; Ху И-Пин (18.05.2017). «Полиплоидизация гепатоцитов и ее связь с патофизиологическими процессами». Смерть и болезнь клеток. 8 (5): e2805. Дои:10.1038 / cddis.2017.167. ЧВК  5520697. PMID  28518148.
  10. ^ Кросс JC (2005). «Как сделать плаценту: механизмы дифференцировки клеток трофобласта у мышей - обзор». Плацента. 26: S3–9. Дои:10.1016 / j.placenta.2005.01.015. PMID  15837063.
  11. ^ Hulskamp M; Schnittger A; Folkers U (1999). Формирование паттернов и дифференциация клеток: трихомы в Арабидопсис как генетическая модельная система. Международный обзор цитологии. 186. С. 147–178. Дои:10.1016 / S0074-7696 (08) 61053-0. ISBN  978-0-12-364590-6. PMID  9770299.
  12. ^ а б Melaragno JE; Mehrotra B; Коулман А.В. (1993). «Связь между эндополиплоидией и размером клеток в эпидермальной ткани Арабидопсис". Растительная клетка. 5 (11): 1661–8. Дои:10.1105 / tpc.5.11.1661. JSTOR  3869747. ЧВК  160394. PMID  12271050.
  13. ^ Sabelli PA; Ларкинс Б.А. (2009). «Развитие эндосперма в травах». Физиология растений. 149 (1): 14–26. Дои:10.1104 / стр.108.129437. ЧВК  2613697. PMID  19126691.
  14. ^ а б Флемминг AJ; Шен З; Cunha A; Emmons SW; Леруа AM (2000). «Соматическая полиплоидизация и клеточная пролиферация приводят к эволюции размеров тела нематод». PNAS. 97 (10): 5285–90. Дои:10.1073 / пнас.97.10.5285. ЧВК  25820. PMID  10805788.
  15. ^ Hedgecock, E.M .; Уайт, Дж. Г. (январь 1985 г.). «Полиплоидные ткани нематоды Caenorhabditis elegans». Биология развития. 107 (1): 128–133. Дои:10.1016/0012-1606(85)90381-1. ISSN  0012-1606. PMID  2578115.
  16. ^ Lozano E; Saez AG; Флемминг AJ; Cunha A; Леруа AM (2006). "Регулирование роста плоидностью у Caenorhabditis elegans". Текущая биология. 16 (5): 493–8. Дои:10.1016 / j.cub.2006.01.048. PMID  16527744.
  17. ^ Кондороси Э; Roudier F; Жендро Э (2000). «Контроль размера растительных клеток: выращивание плоидностью?». Текущее мнение в области биологии растений. 3 (6): 488–492. Дои:10.1016 / S1369-5266 (00) 00118-7. PMID  11074380.
  18. ^ а б Inze D; Де Вейлдер Л. (2006). «Регуляция клеточного цикла в развитии растений». Ежегодный обзор генетики. 40: 77–105. Дои:10.1146 / annurev.genet.40.110405.090431. PMID  17094738.
  19. ^ Bramsiepe J; Вестер К; Weinl C; Roodbarkelari F; Kasili R; Ларкин JC; Hulskamp M; Шнитгер А (2010). Цюй Ли-Цзя (ред.). «Эндорепликация контролирует поддержание клеточной судьбы». PLOS Genetics. 6 (6): e1000996. Дои:10.1371 / journal.pgen.1000996. ЧВК  2891705. PMID  20585618.
  20. ^ Maines JZ; Стивенс Л.М.; Тонг X; Штейн Д. (2004). "Дрозофила dMyc необходим для роста и эндорепликации клеток яичников ». Разработка. 131 (4): 775–786. Дои:10.1242 / dev.00932. PMID  14724122.
  21. ^ Лейва-Нето JT; Grafi G; Sabelli PA; Данте РА; Woo YM; Maddock S; Гордон-Камм WJ; Ларкинс Б.А. (2004). «Доминантный отрицательный мутант циклин-зависимой киназы А снижает эндосперм, но не уменьшает размер клеток или экспрессию генов в эндосперме кукурузы». Растительная клетка. 16 (7): 1854–69. Дои:10.1105 / tpc.022178. ЧВК  514166. PMID  15208390.
  22. ^ Мортимер РК (1958). «Радиобиологические и генетические исследования полиплоидного ряда (от гаплоида до гексаплоида) Saccharomyces cerevisiae". Радиационные исследования. 9 (3): 312–326. Дои:10.2307/3570795. JSTOR  3570795. PMID  13579200.
  23. ^ Cookson SJ; Radziejwoski A; Гранье С (2006). «Пластичность клеток и листьев в Арабидопсис: какова роль эндорепликации? ». Растение, клетка и окружающая среда. 29 (7): 1273–83. Дои:10.1111 / j.1365-3040.2006.01506.x.
  24. ^ Deng WM; Альтхаузер C; Руохала-Бейкер Х (2001). «Передача сигналов Notch-Delta индуцирует переход от митотического клеточного цикла к эндоциклу в Дрозофила клетки фолликула ». Разработка. 128 (23): 4737–46. PMID  11731454.
  25. ^ а б Щербата HR; Альтхаузер C; Финдли SD; Руохола-Бейкер Х (2004). "Переключение митоза в эндоцикл вДрозофила клетки фолликула выполняются посредством Notch-зависимой регуляции переходов клеточного цикла G1 / S, G2 / M и M / G1 ». Разработка. 131 (13): 3169–81. Дои:10.1242 / dev.01172. PMID  15175253.
  26. ^ Schaeffer V; Альтхаузер C; Щербата HR; Deng WM; Руохола-Бейкер Х (2004). «Notch-зависимая экспрессия Fizzy-related / Hec1 / Cdh1 необходима для митотического перехода в эндоцикл в Дрозофила клетки фолликула ». Текущая биология. 14 (7): 630–6. Дои:10.1016 / j.cub.2004.03.040. HDL:11858 / 00-001M-0000-002D-1B8D-3. PMID  15062106.
  27. ^ Каушанский К (2005). «Молекулярные механизмы, контролирующие тромбопоэз». Журнал клинических исследований. 115 (12): 3339–47. Дои:10.1172 / JCI26674. ЧВК  1297257. PMID  16322778.
  28. ^ Гарсия П; Cales C (1996). «Эндорепликация в мегакариобластных клеточных линиях сопровождается устойчивой экспрессией циклинов G1 / S и подавлением cdc25c». Онкоген. 13 (4): 695–703. PMID  8761290.
  29. ^ Zhang Y; Ван З; Равид К. (1996). «Клеточный цикл в полиплоидных мегакариоцитах связан со сниженной активностью циклин B1-зависимой киназы cdc2». Журнал биологической химии. 271 (8): 4266–72. Дои:10.1074 / jbc.271.8.4266. PMID  8626773.
  30. ^ Су ТТ; О'Фаррелл PH (1998). «Хромосомная ассоциация белков поддержания минихромосом в циклах эндорепликации дрозофилы». Журнал клеточной биологии. 140 (3): 451–460. Дои:10.1083 / jcb.140.3.451. ЧВК  2140170. PMID  9456309.
  31. ^ Arias EE; Уолтер Дж. С. (2004). «Сила в числах: предотвращение повторной репликации с помощью нескольких механизмов в эукариотических клетках». Гены и развитие. 21 (5): 497–518. Дои:10.1101 / gad.1508907. PMID  17344412.
  32. ^ Нарбонн-Рево К; Senger S; Ладонь; Herr A; Ричардсон HE; Asano M; Deak P; Лилли МА (2008). «APC / CFzr / Cdh1 способствует прогрессированию клеточного цикла во время Дрозофила эндоцикл ". Разработка. 135 (8): 1451–61. Дои:10.1242 / dev.016295. PMID  18321983.
  33. ^ Zielke N; Запросы S; Роттиг С; Ленер С; Шпренгер Ф (2008). «Комплекс / циклосома, способствующий анафазе (APC / C), необходим для контроля репликации в циклах эндорепликации». Гены и развитие. 22 (12): 1690–1703. Дои:10.1101 / gad.469108. ЧВК  2428065. PMID  18559483.
  34. ^ Duronio RJ; О'Фаррелл PH (1995). "Контроль развития перехода от G1 к S в Дрозофила: Циклин E является ограничивающей мишенью для E2F ». Гены и развитие. 9 (12): 1456–68. Дои:10.1101 / gad.9.12.1456. PMID  7601350.
  35. ^ Duronio RJ; О'Фаррелл PH; Xie JE; Ручей А; Дайсон Н. (1995). «Фактор транскрипции E2F необходим для фазы S во время Дрозофила эмбриогенез ». Гены и развитие. 9 (12): 1445–55. Дои:10.1101 / gad.9.12.1445. PMID  7601349.
  36. ^ Duronio RJ; Bonnette PC; О'Фаррелл PH (1998). «Мутации генов dDP, dE2F и циклина E у дрозофилы выявляют различные роли транскрипционного фактора E2F-DP и циклина E во время перехода G1-S». Молекулярная и клеточная биология. 18 (1): 141–151. Дои:10.1128 / MCB.18.1.141. ЧВК  121467. PMID  9418862.
  37. ^ Shibutani ST; де ла Крус А.Ф .; Tran V; Turbyfill WJ; Reis T; Эдгар Б.А.; Дуронио Р.Дж. (2008). «Внутренняя негативная регуляция клеточного цикла, обеспечиваемая опосредованным PIP-боксом и Cul4Cdt2 деструкцией E2f1 во время S-фазы». Клетка развития. 15 (6): 890–900. Дои:10.1016 / j.devcel.2008.10.003. ЧВК  2644461. PMID  19081076.
  38. ^ Koepp DM; Шефер Л.К .; Ye X; Keyomarsi K; Чу С; Харпер JW; Элледж SJ (2001). "Зависимое от фосфорилирования убиквитинирование циклина E убиквитинлигазой SCFFbw7". Наука. 294 (5540): 173–7. Дои:10.1126 / science.1065203. PMID  11533444.
  39. ^ Moberg KH; Bell DW; Wahrer DC; Haber DA; Харихаран И.К. (2001). "Archipelago регулирует уровни циклина E в Дрозофила и мутировал в линиях рака человека ". Природа. 413 (6853): 311–6. Дои:10.1038/35095068. PMID  11565033.
  40. ^ de Nooij JC; Graber KH; Харихаран И.К. (2001). «Экспрессия ингибитора циклин-зависимой киназы Dacapo регулируется циклином E». Механизмы развития. 97 (1–2): 73–83. Дои:10.1016 / S0925-4773 (00) 00435-4. PMID  11025208.
  41. ^ Уллах З; Кон MJ; Яги Р; Василев LT; DePamphilis ML (2008). «Дифференциация стволовых клеток трофобласта в гигантские клетки запускается ингибированием p57 / Kip2 активности CDK1». Гены и развитие. 22 (21): 3024–36. Дои:10.1101 / gad.1718108. ЧВК  2577795. PMID  18981479.
  42. ^ Сторчова З; Пеллман Д. (2004). «От полиплоидии до анеуплоидии, нестабильности генома и рака». Обзоры природы Молекулярная клеточная биология. 5 (1): 45–54. Дои:10.1038 / nrm1276. PMID  14708009.
  43. ^ Би К., Богарт Дж. П. (2010). «Снова и снова: однополые саламандры (род Ambystoma) - самые старые однополые позвоночные». BMC Evol. Биол. 10: 238. Дои:10.1186/1471-2148-10-238. ЧВК  3020632. PMID  20682056.
  44. ^ а б Би К., Богарт Дж. П. (2010). «Исследование мейотического механизма межгеномных обменов путем геномной гибридизации in situ на хромосомах ламповых щеток однополой амбистомы (Amphibia: Caudata)». Хромосома Res. 18 (3): 371–82. Дои:10.1007 / s10577-010-9121-3. PMID  20358399.

внешняя ссылка