Ленточный синапс - Ribbon synapse

Ленточный синапс
подробности
ФункцияСинапс
Идентификаторы
латинскийсинапсис фасциолярис
THH2.00.06.2.00024
Анатомические термины микроанатомии

В ленточный синапс это тип нейронных синапс характеризуются наличием электронно-плотной структуры, синаптическая лента, что держит пузырьки близко к активная зона.[1] Характеризуется плотным везикул -кальциевый канал связь[2][3] что способствует быстрому нейротрансмиттер выпуск и устойчивая передача сигнала. Ленточные синапсы проходят цикл экзоцитоз и эндоцитоз в ответ на постепенные изменения мембранный потенциал. Было высказано предположение, что большинство ленточных синапсов подвергаются особому типу экзоцитоза, основанному на координированном мультивезикулярном высвобождении.[4][5][6] Эта интерпретация недавно была подвергнута сомнению в внутренняя волосковая клетка ленточный синапс, где вместо этого было предложено, что экзоцитоз описывается уникальным (то есть унивезикулярным) высвобождением, сформированным мерцающей порой слияния везикул.[7]

Эти уникальные особенности делают ленточный синапс чрезвычайно быстрым, точным и устойчивым. нейротрансмиссия, что очень важно для восприятия сложных органов чувств, таких как зрение и слух. Ленточные синапсы находятся в сетчатке фоторецепторные клетки, рецепторы вестибулярных органов, кохлеарный волосковые клетки, биполярные клетки сетчатки, и пинеалоциты.

Синаптическая лента - уникальная структура на активная зона синапса. Он расположен на расстоянии нескольких нанометров от пресинаптической мембраны и связывает 100 или более синаптических пузырьки.[8] Каждая пресинаптическая клетка может иметь от 10 до 100 лент, привязанных к мембране, или общее количество 1000–10000 пузырьков в непосредственной близости от активные зоны.[9] Ленточный синапс впервые был идентифицирован в сетчатке как тонкий ленточный пресинаптический выступ, окруженный ореолом пузырьков.[10] с помощью просвечивающая электронная микроскопия в 1950-х годах, когда эта техника получила широкое распространение.

Структура

Микроскопический

Ленточный синапс фоторецептора имеет толщину около 30 нм. Он торчит в цитоплазма около 200-1000 нм и прикрепляется вдоль своего основания к дугообразной плотности, которая представляет собой электронно-плотную структуру, прикрепленную к пресинаптической мембране. Плотность дугообразной формы расположена внутри синаптического гребня, небольшого эвагинация пресинаптической мембраны. Клетки волос не имеют дугообразной плотности, поэтому якорь этой ленты считается невидимым в электронный микроскоп.[11] На поверхности ленты есть мелкие частицы шириной около 5 нм, где синаптические везикулы привязать плотно через штраф белковые нити. В пузырьке есть несколько нитей. Также есть стробированные Кальциевые каналы L-типа на стыковочных участках ленточного синапса, которые вызывают высвобождение нейромедиатора. В частности, ленточные синапсы содержат специализированные органеллы называемые синаптическими лентами, которые представляют собой большие пресинаптические структуры, связанные в активная зона. Считается, что они точно регулируют цикл синаптических пузырьков.[8] Синаптические ленты находятся в непосредственной близости от синаптических пузырьков, которые, в свою очередь, через ленту находятся рядом с местом высвобождения пресинаптического нейротрансмиттера.[12]

Постсинаптические структуры различаются для клеток улитки и фоторецепторных клеток. Волосковые клетки способны к распространению одного потенциала действия для высвобождения одного пузырька. Одного выброса везикулы из пресинаптической волосковой клетки на постсинаптический бутон достаточно для создания потенциала действия в слуховой области. афферентные клетки.[13] Фоторецепторы позволяют одному высвобождению везикул для распространения множества потенциалов действия. Стержневой терминал и конусообразный ленточный синапс фоторецепторов имеют горизонтальные синаптические шипы, выражающие AMPA рецепторы с дополнительными биполярными дендритами, проявляющими mGluR6 рецепторы.[11] Эти структуры позволяют связывать несколько молекул глутамата, обеспечивая распространение многих потенциалов действия.

Молекулярный

Молекулярный состав между обычными нейрональный синапс и ленточный синапс на удивление отличается. В основе синаптического пузырька экзоцитоз механизм в синапсах нейронов позвоночных - это Комплекс SNARE. Минимально функциональный комплекс SNARE включает: синтаксин 1, ВАМП 1 и 2, и SNAP-25.[14] Напротив, генетическая абляция или применение ботулинический, нацеленные на SNAP-25, синтаксин 1-3 и VAMP 1-3, не влияли на экзоцитоз синапсов внутренней ленты волосковых клеток у мышей.[15] Кроме того, нейронные SNARE не наблюдались в волосковых клетках с использованием иммуноокрашивание,[15] указывая на возможность другого механизма экзоцитоза. Однако несколько исследований показали, что SNARE мРНК и белок, экспрессируемый в волосковой клетке,[15][16][17][18] возможно, это указывает на присутствие нейронального комплекса SNARE в ленточном синапсе, который присутствует на низких уровнях и с очень избыточными компонентами.[19][20]

Некоторые белки синаптической ленты также были связаны с обычными синапсами. RIM (Раб 3-взаимодействующие белки) представляет собой GTPase экспрессируется на синаптических пузырьках, что важно для прайминга синаптических пузырьков.[12] Иммуноокрашивание выявил наличие KIF3A, компонент моторного комплекса кинезина II, функция которого до сих пор неизвестна.[21] Пресинаптические белки цитоматрикса Bassoon и Пикколо оба экспрессируются на лентах фоторецепторов, но Piccolo экспрессируется только на биполярных синаптических лентах сетчатки. Фагот отвечает за прикрепление к основанию синаптических лент и последующее закрепление синаптических лент. Функция Piccolo неизвестна.[11] Также важны нити, которые прикрепляют везикулы к ленточному синапсу. Они выделяются во время высоких темпов экзоцитоза.[11] Единственный уникальный белок, связанный с синаптической лентой, - это RIBEYE, впервые идентифицированный в очищенной синаптической ленте из сетчатки быка.[22] Обнаружено, что он является частью всех синаптических лент позвоночных в ленточных синапсах и является центральной частью ленточных синапсов.[12] Взаимодействия RIBEYE необходимы для формирования белка формирования каркаса синаптической ленты.[12]

Было проведено значительное количество исследований пресинаптического цитоматричного белка Bassoon, который представляет собой мультидоменный каркасный белок, универсально экспрессируемый в синапсах центральной нервной системы.[23] Было показано, что мутации в фаготе приводят к снижению синаптической передачи. Однако основные механизмы, лежащие в основе этого наблюдаемого явления, до конца не изучены и в настоящее время исследуются. Было замечено, что в сетчатке мутантных мышей Bassoon ленточные синапсы фоторецепторов не прикреплены к пресинаптическим активным зонам во время синаптогенеза фоторецепторов. Ленточные синапсы фоторецепторов свободно плавают в цитоплазме окончаний фоторецепторов.[23] Эти наблюдения привели к выводу, что фагот играет решающую роль в формировании синапса ленты фоторецепторов.

Структурная пластичность

В зависимости от своей активности ленточные синапсы могут иметь синаптические ленты разного размера. В синапсах фоторецепторов мыши, когда нейротрансмиттер скорость высвобождения высокая, экзоцитоз высокий, синаптические ленты длинные. Когда скорость высвобождения нейротрансмиттера низкая и экзоцитоз низкий, синаптические ленты короткие.[12] Текущая гипотеза состоит в том, что синаптические ленты могут увеличиваться за счет добавления большего количества субъединицы RIBEYE.[24]

Функция

Особенности ленточного синапса позволяют чрезвычайно быстро обрабатывать информацию. Биполярные нейроны представляют собой хорошую модель функционирования ленточных синапсов.

Информация передается из фоторецептор клетки в биполярные клетки через высвобождение нейротрансмиттера глутамат в ленточном синапсе.[23] Обычные нейроны кодируют информацию, изменяя скорость потенциалы действия, но для сложных чувств, таких как зрение, этого недостаточно. Ленточные синапсы позволяют нейронам передавать световые сигналы в динамическом диапазоне нескольких порядков по интенсивности. Это достигается путем кодирования изменений интенсивности тонической скорости высвобождения медиатора, что требует высвобождения от нескольких сотен до нескольких тысяч синаптических везикул в секунду.[23]

Для достижения такого уровня производительности сенсорные нейроны глаза поддерживают большие пулы быстро высвобождаемых везикул, снабженных ленточными синапсами. Это позволяет клетке экзоцитозировать сотни пузырьков в секунду, что значительно превышает скорость нейронов без специального ленточного синапса.[23]

Современная гипотеза кальций-зависимой экзоцитоз в ленточных синапсах сетчатки предполагает, что лента вмещает резервуар подготовленных высвобождаемых везикул. Везикулы, которые находятся в самом тесном контакте с пресинаптической плазматической мембраной в основании ленты, составляют небольшой, быстро высвобождаемый пул везикул, тогда как оставшиеся везикулы, привязанные к ленте, составляют большой, легко (более медленный) высвобождаемый пул. Эти регулярно выровненные ряды синаптических везикул, привязанных к обеим сторонам ленты, вместе с экспрессией моторного белка кинезина. KIF3A в ленточных синапсах сетчатки могут перемещать пузырьки, как конвейерная лента, к месту стыковки / высвобождения у основания ленты.[23]

Экзоцитоз

Во время экзоцитоза в биполярном ленточном синапсе везикулы останавливаются на мембране, а затем при открытии кальциевые каналы быстро выпустить их содержимое в течение миллисекунд[нужна цитата ]. Как и большинство экзоцитозов, Са2+ регулирует высвобождение везикул из пресинаптической мембраны. Различные типы ленточных синапсов по-разному зависят от Ca2+ выпускает. Ленточные синапсы волосковых клеток сильно зависят от Ca2+ концентрация,[25] в то время как синапсы фоторецепторов менее сильно зависят от Ca2+ и стимулируется гораздо более низкими уровнями свободного Ca2+.[26] Ленточный синапс волосковой клетки испытывает спонтанную активность в отсутствие стимулов в условиях постоянного мембранного потенциала волосковой клетки.[27] Зажим напряжения на постсинаптическом бутоне показали, что бутон испытывает широкий спектр возбуждающий постсинаптический ток амплитуды.[4] Распределение амплитуды тока положительноперекос, с диапазоном больших амплитуд как спонтанного, так и вызванного стимулом выброса. Считалось, что это текущее распределение нельзя объяснить высвобождением одного пузырька, и были предложены другие сценарии высвобождения: скоординированный мультивезикулярный выпуск,[4][28] поцелуй и беги или сложное слияние везикул до экзоцитоза.[29] Однако недавно было предложено, что уникальное высвобождение со слиянием мерцание пор - наиболее правдоподобная интерпретация найденного текущего распределения.[7] На самом деле зарядовое распределение токов на самом деле как обычно распространяется, поддерживая сценарий уникального выпуска. Было показано, что асимметрия распределения амплитуды тока хорошо объясняется разными временными курсами высвобождения нейромедиаторов одиночных пузырьков с мерцающей порой слияния.

Биполярная клетка активная зона ленточного синапса может высвобождать нейромедиатор непрерывно в течение сотен миллисекунд во время сильной стимуляции. Это высвобождение нейротрансмиттеров происходит в двух кинетически различных фазах: небольшой быстрый пул, где около двадцати процентов от общего количества высвобождается примерно за 1 миллисекунду, и большой устойчивый пул, где остальные компоненты высвобождаются за сотни миллисекунд. Существование соответствия между пулом связанных везикул и пулом для длительного высвобождения в стержнях и биполярных клетках ленты показывает, что лента может служить платформой, на которой везикулы могут быть праймированы для обеспечения длительного высвобождения нейротрансмиттеров. Этот большой размер устойчивого большого компонента - это то, что отделяет активные зоны ленточного синапса от зон обычных нейронов, где длительное высвобождение является небольшим по сравнению с этим. После того, как пресинаптические пузырьки истощены, высвобождаемому пулу биполярных клеток требуется несколько секунд для пополнения с помощью Гидролиз АТФ.[11]

Эндоцитоз

Высокая скорость эндоцитоза необходима для противодействия высокой скорости экзоцитоза во время длительного высвобождения нейромедиаторов в ленточных синапсах. Синаптические везикулы должны быть переработаны для дальнейшей передачи. Эти везикулы непосредственно рециркулируются и благодаря своей подвижности быстро пополняют нейротрансмиттеры, необходимые для продолжения высвобождения. В фоторецепторах колбочек слитые мембраны рециркулируются в синаптические пузырьки без объединения мембраны в эндосомы. Биполярные клетки полагаются на другой механизм. Он включает захват большой части мембраны, которая подвергается эндоцитозу и дает начало синаптическим пузырькам. Этот механизм сохраняется и в волосковых клетках.[11]

Исследование

Потеря слуха и зрения у мышей

Исследования показали, что аномальная экспрессия отоферлин белок, связанный с ленточным синапсом, нарушает экзоцитоз связанных лентой везикул в слуховых внутренних волосковых клетках. Отоферлин имеет схожие функциональные характеристики с синаптотагмин, связанный с синапсом белок, важный для опосредования экзоцитоза во многих других синапсах (например, в синапсах Центральная нервная система ). Было показано, что нарушение слуха у мышей связано с нарушением экспрессии отоферлина.[30]

В исследованиях генетического кодирования сетчатки у лабораторных мышей несколько мутировавших ленточных синапсов, связанных с потенциометрией Кальциевый канал L-типа Было показано, что вспомогательные субъединицы связаны с дисфункциональной активностью палочек и колбочек и передачей информации.[31] Было показано, что мыши значительно снижают скопическое зрение, и дальнейшие исследования показали, что нарушение регуляции гомеостаза кальция может играть важную роль в деградации и гибели палочковых фоторецепторов.[31]

Человеческие последствия

Большая часть генетической информации, связанной с белками, наблюдаемыми у лабораторных мышей, передается людям. Белок отоферлин фенотипически наблюдается в слуховых внутренних волосковых клетках человека, и аномальная экспрессия связана с глухотой. Было показано, что у людей кохлеарные имплантаты уменьшают ослабляющие эффекты аномальной экспрессии отоферлина, превосходя синапс, связанный со слуховыми внутренними волосковыми клетками.[нужна цитата ]Генетический код субъединиц сетчатки, связанных с нарушением скотопического зрения и деградацией палочковых фоторецепторов, сохраняется примерно на 93% между мышами и людьми.[30] Дальнейшие исследования аномального функционирования этих механизмов могут открыть двери терапевтическим методам для облегчения слуховых и зрительных нарушений.

Другие области

Несколько недавних исследований предоставили доказательства того, что мутации с потерей функции в пресинаптических белках ленточного синапса фоторецепторных клеток могут вызывать Х-сцепленная врожденная стационарная куриная слепота (CSNB) через мутации в гене CACNA1F, который кодирует αF1-субъединицу кальциевого канала L-типа Cav1.4.[23] Ген экспрессируется в активной зоне ленточных синапсов фоторецепторов. Мутация характеризуется значительным уменьшением как ночного, так и переменного нарушения дневного зрения. Мутации в CACNA1F и Cav1.4 также были обнаружены совместно с CaBP4, фоторецептор-специфическим кальций-связывающим белком.[23] Было высказано предположение, что CaBP4 модулирует активность Cav1.4 канал. Было высказано предположение, что это связано с правильным созданием и поддержанием ленточных синапсов фоторецепторов. Хотя никаких доказательств опубликовано не было, связь между CaBP4 и Cav1.4 - это область продолжающихся исследований.

использованная литература

  1. ^ Мэтьюз Г., Фукс П. (2010). «Разнообразные роли ленточных синапсов в сенсорной нейротрансмиссии». Nat. Преподобный Neurosci. 11 (12): 812–22. Дои:10.1038 / номер 2924. ЧВК  3065184. PMID  21045860.
  2. ^ Ярски Т., Тиан М., Певица Дж. Х. (2010). «Нанодоменный контроль экзоцитоза отвечает за сигнальную способность ленточного синапса сетчатки». J. Neurosci. 30 (36): 11885–95. Дои:10.1523 / JNEUROSCI.1415-10.2010. ЧВК  2945284. PMID  20826653.
  3. ^ Вонг А.Б., Резерфорд М.А., Габриелайтис М., Пангрсик Т., Геттферт Ф., Франк Т., Михански С., Ад С., Вольф Ф., Вичманн С., Мозер Т. (2014). «Уточнение развития синапсов волосковых клеток усиливает связь притока Ca2 + с экзоцитозом». EMBO J. 33 (3): 247–64. Дои:10.1002 / embj.201387110. ЧВК  3989618. PMID  24442635.
  4. ^ а б c Гловацки, Элизабет; Фукс, Пол А. (22 января 2002 г.). «Выпуск передатчика в ленточном синапсе волосковой клетки». Природа Неврология. 5 (2): 147–154. Дои:10.1038 / nn796. PMID  11802170. S2CID  15735147.
  5. ^ Graydon CW, Cho S, Li GL, Kachar B, von Gersdorff H (2011). «Острые нанодомены Ca²⁺ под лентой способствуют высокосинхронному мультивезикулярному высвобождению в синапсах волосковых клеток». J. Neurosci. 31 (46): 16637–50. Дои:10.1523 / JNEUROSCI.1866-11.2011. ЧВК  3235473. PMID  22090491.
  6. ^ Певица JH, Lassová L, Vardi N, Diamond JS (2004). «Скоординированный мультивезикулярный выпуск в ленточном синапсе млекопитающих». Nat. Неврологи. 7 (8): 826–33. Дои:10.1038 / nn1280. PMID  15235608. S2CID  13232594.
  7. ^ а б Чапочников Н.М., Такаго Х., Хуанг С.Х., Пангршич Т., Химич Д., Ниф Дж., Оуге Э., Геттферт Ф., Ад SW, Вичманн С., Вольф Ф., Мозер Т. (2014). «Единовременное высвобождение через поры динамического слияния - вероятный механизм экзоцитоза волосковых клеток». Нейрон. 83 (6): 1389–403. Дои:10.1016 / j.neuron.2014.08.003. PMID  25199706.
  8. ^ а б Парсонс Т.Д., Стерлинг П. (февраль 2003 г.). «Синаптическая лента. Конвейерная лента или ремень безопасности?». Нейрон. 37 (3): 379–82. Дои:10.1016 / S0896-6273 (03) 00062-X. PMID  12575947. S2CID  15161167.
  9. ^ Лензи Д., Рунён Дж. В., Крам Дж., Эллисман М. Х., Робертс В. М. (январь 1999 г.). «Популяции синаптических пузырьков в мешковидных волосковых клетках, реконструированные с помощью электронной томографии». J. Neurosci. 19 (1): 119–32. Дои:10.1523 / JNEUROSCI.19-01-00119.1999. ЧВК  6782356. PMID  9870944.
  10. ^ ДЕ РОБЕРТИС, Э; ФРАНЧИ, CM (25 мая 1956 г.). «Наблюдения под электронным микроскопом синаптических пузырьков в синапсах палочек и колбочек сетчатки». Журнал биофизической и биохимической цитологии. 2 (3): 307–18. Дои:10.1083 / jcb.2.3.307. ЧВК  2223974. PMID  13331963.
  11. ^ а б c d е ж Стерлинг, Питер; Гэри Мэтьюз (январь 2005 г.). «Структура и функция ленточных синапсов». Тенденции в неврологии. 28 (1): 20–29. Дои:10.1016 / j.tins.2004.11.009. PMID  15626493. S2CID  16576501.
  12. ^ а б c d е Шмитц, Франк (2009). «Изготовление синаптических лент: как они устроены и что они делают». Нейробиолог. 15 (6): 611–622. Дои:10.1177/1073858409340253. PMID  19700740. S2CID  8488518.
  13. ^ Сигель, Дж. (1 апреля 1992 г.). «Спонтанные синаптические потенциалы от афферентных окончаний в улитке морской свинки». Слуховые исследования. 59 (1): 85–92. Дои:10.1016 / 0378-5955 (92) 90105-В. PMID  1629051. S2CID  32276557.
  14. ^ Jahn, R; Fasshauer, D (11 октября 2012 г.). «Молекулярные машины, управляющие экзоцитозом синаптических везикул». Природа. 490 (7419): 201–7. Дои:10.1038 / природа11320. ЧВК  4461657. PMID  23060190.
  15. ^ а б c Нувийский, R; Ниф, Дж; Буланкина, А.В.; Райзингер, Э; Пангршич, Т; Франк, Т; Sikorra, S; Brose, N; Бинц, Т; Мозер, Т. (апрель 2011 г.). «Экзоцитоз в ленточном синапсе волосковых клеток, по-видимому, работает без нейронных белков SNARE» (PDF). Природа Неврология. 14 (4): 411–3. Дои:10.1038 / № 2774. PMID  21378973. S2CID  12622144.
  16. ^ Safieddine, S; Wenthold, RJ (март 1999 г.). «Комплекс SNARE в ленточных синапсах волосковых клеток улитки: анализ белков, связанных с синаптическими пузырьками и синаптической мембраной». Европейский журнал нейробиологии. 11 (3): 803–12. Дои:10.1046 / j.1460-9568.1999.00487.x. PMID  10103074. S2CID  11768688.
  17. ^ Сендин, Г; Буланкина, А.В.; Riedel, D; Мозер, Т. (21 марта 2007 г.). «Созревание ленточных синапсов в волосковых клетках обусловлено гормоном щитовидной железы». Журнал неврологии. 27 (12): 3163–73. Дои:10.1523 / jneurosci.3974-06.2007. ЧВК  6672472. PMID  17376978.
  18. ^ Uthaiah, RC; Хадспет, AJ (15 сентября 2010 г.). «Молекулярная анатомия ленточного синапса волосковой клетки». Журнал неврологии. 30 (37): 12387–99. Дои:10.1523 / jneurosci.1014-10.2010. ЧВК  2945476. PMID  20844134.
  19. ^ Safieddine, S; Эль-Амрауи, А; Пети, С. (2012). «Ленточный синапс слуховых волосковых клеток: от сборки к функции». Ежегодный обзор нейробиологии. 35: 509–28. Дои:10.1146 / annurev-neuro-061010-113705. PMID  22715884.
  20. ^ Wichmann, C; Мозер, Т. (июль 2015 г.). «Связанная структура и функция ленточных синапсов внутренних волосковых клеток». Исследования клеток и тканей. 361 (1): 95–114. Дои:10.1007 / s00441-014-2102-7. ЧВК  4487357. PMID  25874597.
  21. ^ Муресан, V; Лясс, А; Шнапп, Б.Дж. (1999). «Кинезиновый мотор KIF3A является компонентом пресинаптической ленты в фоторецепторах позвоночных». J Neurosci. 19 (3): 1027–37. Дои:10.1523 / JNEUROSCI.19-03-01027.1999. ЧВК  6782153. PMID  9920666.
  22. ^ Шмитц, Франк; Кенигсторфер, Андреас; Зюдхоф, Томас К. (декабрь 2000 г.). «RIBEYE, компонент синаптических лент». Нейрон. 28 (3): 857–872. Дои:10.1016 / S0896-6273 (00) 00159-8. PMID  11163272. S2CID  15695695.
  23. ^ а б c d е ж г час Том Дик, Сюзанна; Иоганн Гельмут Брандштаттер (2006). «Ленточные синапсы сетчатки». Клеточная ткань Res. 326 (2): 339–346. Дои:10.1007 / s00441-006-0234-0. PMID  16775698. S2CID  43318869.
  24. ^ Магупалли, V; Шварц, К; Альпади, К; Натараджан, S; Seigel, GM; Шмитц, Ф (2008). «Множественные взаимодействия RIBEYE-RIBEYE создают динамический каркас для образования синаптических лент». J Neurosci. 28 (32): 7954–67. Дои:10.1523 / JNEUROSCI.1964-08.2008. ЧВК  6670776. PMID  18685021.
  25. ^ Бейтнер, Дирк; Воетс, Томас; Неер, Эрвин; Мозер, Тобиас (1 марта 2001 г.). «Кальций-зависимость экзоцитоза и эндоцитоза в афферентном синапсе внутренних волосковых клеток улитки». Нейрон. 29 (3): 681–690. Дои:10.1016 / S0896-6273 (01) 00243-4. PMID  11301027. S2CID  13473512.
  26. ^ Хайдельбергер, Рут; Хайнеманн, Кристиан; Неер, Эрвин; Мэтьюз, Гэри (6 октября 1994 г.). «Кальциевая зависимость скорости экзоцитоза в синаптическом окончании». Природа. 371 (6497): 513–515. Дои:10.1038 / 371513a0. PMID  7935764. S2CID  4316464.
  27. ^ Мэтьюз, Гэри; Фукс, Пол (3 ноября 2010 г.). «Разнообразные роли ленточных синапсов в сенсорной нейротрансмиссии». Обзоры природы Неврология. 11 (12): 812–822. Дои:10.1038 / номер 2924. ЧВК  3065184. PMID  21045860.
  28. ^ Goutman, JD; Glowatzki, E (9 октября 2007 г.). «Временной ход и кальциевая зависимость высвобождения передатчика в одном ленточном синапсе». Труды Национальной академии наук Соединенных Штатов Америки. 104 (41): 16341–6. Дои:10.1073 / pnas.0705756104. ЧВК  2042208. PMID  17911259.
  29. ^ Он, Лиминг; Сюэ, Лэй; Сюй, Цзяньхуа; McNeil, Benjamin D .; Бай, Ли; Меликофф, Эрнестина; Адачи, Роберто; У, Лин-Ганг (11 марта 2009 г.). «Слияние сложных везикул увеличивает размер квантов и усиливает синаптическую передачу». Природа. 459 (7243): 93–97. Дои:10.1038 / природа07860. ЧВК  2768540. PMID  19279571.
  30. ^ а б Ру, Изабель; Сафиддин, Саид; Нувийский, Режис; Грати, Мхамед; Симмлер, Мари-Кристин; Бахлул, Амель; Перфеттини, Изабель; Ле Галл, Морган; Ростен, Филипп; Хамард, Гислен; Триллер, Антуан; Аван, Пол; Мозер, Тобиас; Пети, Кристин (2006). «Отоферлин, дефект в форме человеческой глухоты, необходим для экзоцитоза в ленточном слуховом синапсе». Ячейка. 127 (2): 277–289. Дои:10.1016 / j.cell.2006.08.040. PMID  17055430. S2CID  15233556.
  31. ^ а б Вайциск, Катарина; Биргит Бадде; Силке Фейл; Сергей Скосырский; Франческа Буцци; Джон Нейдхардт; Эстер Глаус; Петер Нюрнберг; Клаус Рютер; Вольфганг Бергер (2011). «Структурные и функциональные аномалии синапсов ретинальной ленты из-за мутации Cacna2d4». Исследовательская офтальмология и визуализация. 47 (8): 3523–3530. Дои:10.1167 / iovs.06-0271. PMID  16877424.